Первое кукольное представление в Воронеже состоялось 8 октября 1925 года в зале Воронежского университета. 5 ноября 1930 года театр кукол ВГУ был отдан в ведение областного отдела народного образования и работал при Молодом театре. В состав этого профессионального театра вошли артисты из театра ВГУ и пьесы из его репертуара. В тот же день основатель театра кукол Н.М. Беззубцев (1885-1957), - директор музея изящных искусств ВГУ, сотрудник Воронежского губернского музея был арестован по «делу краеведов» и сослан на пять лет. Реабилитированы «краеведы» были в июле 1978 года.
В 1934 году художественным руководителем театра был Б.А. Никольский, режиссером - Т.К. Литвинова, актерами - Н.Н. Агатов, Ю.А. Мягков, Е.Х. Радина, А.Ф. Болотова, Т.А. Екимов, В.Н. Михатова, С.Д. Миронова, В.Д. Жеребцов, Н.И. Мустрина.
В 1937 году праздновалось пятилетие Молодого театра. В выпущенной по этому случаю программе значилось: художественный руководитель театра - Е. Амантов, художественный руководитель театра кукол - Н.М. Беззубцев, художник - Н.Н. Королёв. О работе театра в 40-е годы вспоминает заслуженный артист РФ Г.Д. Лесных, работавший в это время в кукольной секции Молодого театра, располагавшегося в здании на месте кинотеатра «Юность»: «Мы много гастролировали. Куклы и декорации делали сами. А весь театральный скарб возили на тележке. После войны у нас появился ишак, позднее - полуторка». Постановлением Наркомата по делам искусств от 15 августа 1944 года Воронежский театр кукол был включен в сеть государственных театров.
В 1944 году театральный сезон начался 5 августа. Театр работал в помещении театра драмы, директором был Сергей Оскарович Вольф, в составе труппы было 5 актрис и 2 актера. В театральный сезон 1947- 48 годов были поставлены спектакли: «Красная шапочка», «Цветы мести», «Кот в сапогах», «Финист - ясный сокол», «Хрустальный башмачок». В сезон 1951-52 годов в репертуаре театра - пьесы «Иван - крестьянский сын», «Волшебная калоша», «Мистер Твистер», «Медведь и девочка», «Лисичка-сестричка». Главным режиссером театра был А.С. Чертов, директором - Н.Ф. Реутский. Среди лучших спектаклей 60-70 годов - «Божественная комедия» И. Штока, «Военная тайна» А. Гайдара. В это время в театре плодотворно работал режиссером заслуженный деятель искусств РСФСР Игорь Лукин.
10 декабря 1975 года общественность Воронежа отмечала 50-летие Воронежского областного театра кукол. Сохранилось письмо С.В. Образцова первому секретарю Воронежского Обкома КПСС В.Н. Игнатову, в котором он обращает внимание на необходимость строительства здания для театра кукол. Свое помещение у театра кукол появилось в 1984 году. Архитекторы Н. Топоев, А. Фролов, скульпторы Э. Пак и И. Дикунов были удостоены Государственной премии РФ за проект Воронежского театра кукол. Театр строил весь город методом народной стройки, большой вклад внес В.П. Анищев.
C 1987 по 2003 год художественным руководителем театра кукол 'Шут' был Валерий Аркадьевич Вольховский. В 1986 году театральный Воронеж был потрясен новым художественным явлением - на сцене театра кукол был поставлен спектакль 'Процесс над Жанной Д'Арк' по мотивам произведений Ануя, Панфилова. В нем все было открытием: актеры не просто вышли из-за ширмы, ни и самой-то ширмы на сцене не стало, и куклы застыли манекенами, а в центре - живая страстная Жанна (Л.Марчук). Это был первый спектакль В.А. Вольховского в Воронеже. Затем открытия следовали одно за другим. Театр кукол из обычного, каких много, превратился в художественное явление мирового уровня. Последовали приглашения на международные фестивали, стали появляться спектакли, каждый из которых потрясал новизной. 'Озерный мальчик' П.Вежинова стал визитной карточкой воронежских кукольников во всем мире.
